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10. METABOLISMO DO NITROGÊNIO 10.1. Considerações gerais As formas mais comuns de nitrogênio no solo são a nítrica e a amoniacal. Ambas resultam da ação de bactérias e fungos do solo, mineralizando as formas orgânicas, liberadas na decomposição de animais e vegetais mortos, como mostrado abaixo.
imobilização
NH4+
N orgânico amonificação
NO-2
NO3-
nitrificação
mineralização As principais fontes de nitrogênio inorgânico absorvido pela plantas superiores também é a nítrica e a amoniacal. A maior parte do amônio pode ser incorporado em compostos orgânicos nas raízes, enquanto que o nitrato é prontamente solúvel no xilema e pode também ser armazenado nos vacúolos das raízes, da parte aérea e em órgãos de armazenamento. A acumulação do nitrato nos vacúolos pode é importante no balanço cátionânion, para a osmorregulação, principalmente em espécies “nitrofílicas” como a Chenopodium album e Urtica dioica. Entretanto, para ser incorporado em estruturas orgânicas e desempenhar uma função essencial na nutrição da planta, o nitrato deve ser reduzido a amônia. A importância da redução e assimilação do nitrato na vida das plantas é similar a redução e assimilação do C02 na fotossíntese. 10.2. Absorção do nitrogênio a. Absorção do nitrato O sistema de absorção das raízes, para satisfazer a demanda de nitrato na planta, deve ser muito eficiente, e de fato é. Evidências recentes sugerem que a absorção do nitrato está acoplada a um fluxo eletrogênico de prótons como mostrado na Figura 10.2.
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ATP
H+
"POOL" METABÓLICO
ADP+Pi
2H+ [NO3 ]
[NO3 - ]
cit
"POOL" DE ARMAZENAMENTO
[N03-]
vac
RN REDUÇÃO
TRANSPORTE
Figura 10.2 – Diagrama esquemático de absorção e de distribuição do nitrato nas células. Como pode ser observado a H+-ATPase produz o gradiente elétrico e de pH para possibilitar a entrada em simporte do nitrato com 2H+. Uma pequena parte do nitrato fica no citoplasma (“pool metabólico”), mas a maior parte é transportado para o vacúolo (“pool de armazenamento”) e/ou exportado para outros locais na planta, principalmente para as folhas. Na verdade as plantas possuem dois sistemas distintos de absorção, com diferentes afinidades para o nitrato; um ativo sob baixas concentrações (abaixo de 1 mM) e outro sistema ativo sob altas concentrações (acima de 1mM) de nitrato. O sistema ativo em baixas concentrações possuem alta afinidade pelo substrato (nitrato) e exibe uma cinética de fluxo saturável com KM entre 0,015 e 0,3 mM, e apresenta alta sensibilidade a inibidores metabólicos. O segundo sistema citado, caracteriza-se por ser constitutivo (pré-existente), passivo e de baixa afinidade pelo substrato. b. Absorção de amônio A absorção do íon amônio, similar à de cátions monovalentes como o K+ por exemplo, parece ser um processo dependente de energia, mas a favor do seu gradiente de potencial eletroquímico. Em milho, foi encontrado um efluxo de H+ associado com a absorção de NH4+, na estequiometria de 1:1. 10.3. Redução e assimilação do nitrato a. Locais de redução e formas de transporte As plantas precisam reduzir o nitrato para que o nitrogênio possa ser incorporado nos inúmeros compostos orgânicos. Esta redução pode ser feita exclusivamente no sistema radicular, como acontece em certas plantas lenhosas 103
UEM – Nutrição Mineral de Plantas como a macieira silvestre. Neste caso, observa-se elevada atividade da redutase do nitrato nas raízes, quase completa ausência na parte aérea e o N encontrado na seiva xilemática é, quase completamente, de natureza orgânica. Outras plantas reduzem o nitrato exclusivamente nas folhas: é o caso de Xanthium pennysylvanicum. Neste caso, as plantas possuem elevada atividade da redutase do nitrato na parte aérea e ausência nas raízes. A maioria das plantas, entretanto, reduzem o nitrato tanto nas raízes quanto nas folhas e, portanto, possuem redutases do nitrato igualmente ativas nas duas partes da planta. A redução do nitrato também depende dentro da mesma espécie, da idade da folha, da luz, do “status” nutricional da planta, entre outros fatores. As principais formas de N transportadas na seiva xilemática das raízes para a parte aérea dependem fundamentalmente do tipo de planta, da atividade da redutase do nitrato, da capacidade da planta fixar ou não N2 atmosférico e da forma do N fornecido às plantas. A composição da seiva xilemática de plantas de soja supridas com diferentes formas de nitrogênio pode ser obsevada no Quadro 10.3. Quadro 10.3 – Composição da seiva xilemática de plantas de soja supridas com diferentes formas de nitrogênio N- total
N-ureídico
N-aminoacítico
N-NO3-
N-NH4+
0 (em N)
187,4
83,0
16,3
0,4
0,2
N-NO3-
10 mM
134,1
47,5
26,4
25,8
0,3
N-NO3- 20 mM
138,0
15,0
37,6
47,0
0,4
N-URÉIA 10 mM
173,8
49,4
48,0
2,4
0,2
N-URÉIA 10 mM
192,9
39,3
56,8
3,5
0,3
TRATAMENTOS
No caso das plantas controles, nenhuma fonte de N foi adicionada e todo o N assimilado o foi simbioticamente. Do N total, 83% estava na forma de ureídeos e 16% na forma de aminoácidos. Aquelas que receberam N03-, com a inibição da fixação simbiótica de N2, observou-se queda acentuada no teor de N-ureídico e aumento nos teores de N-aminoacítico, acentuando-se este efeito com o aumento da dose de N03-. As plantas que receberam uréia, também, sofreram inibição na fixação simbiótica de N2 e apresentaram teores de N-aminoacítico ainda mais elevados. Os teores de N-NH4+ permaneceram sempre baixa em razão de um eficiente sistema de assimilação, para evitar sua toxicidade. O movimento de substâncias nitrogenadas das raízes para as folhas embora se dê principalmente no xilema pode ocorrer também no floema.
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Redutase do nitrato
A redutase do nitrato (RN) é uma molibdenoflavoproteína constituída de duas subunidades idênticas com peso molecular entre 100 a 110 kD que cataliza a redução do nitrato a nitrito: NO3- + 2e- ⇒ NO2Cada subunidade possui três grupos prostéticos que transferem os elétrons ao NO3- : • FAD; • Citocromo c (Fe2+/Fe3+ preso ao grupo heme do citocromo); • Cofator molibdênio (MoCo: cofator Mo; Mo-pterina: Mo ligado a um grupo heterocíclico tipo “pterina” do ácido fólico) (Figura 10.3).
Figura 10.3 – Representação esquemática da seqüência da assimilação do nitrato nas células da folhas. Como pode ser observado a redutase do nitrato (RN) está presente apenas no citoplasma. O doador de elétrons para a enzima é proveniente do NADPH produzido no cloroplasto. Assim, a RN tem sua atividade induzida por nitrato e por luz e inibida por NH4+ e por aminoácidos. - Redutase do nitrito A redutase do nitrito (RNi) é uma enzima cloroplastídica que catalisa a redução do nitrito a amônia: N02- + 6 e- ! NH4+ A enzima possui um peso molecular entre 60 e 70 kD com dois centro redox: um centro siro-heme e um centro Fe-S (Figura 10.3). É inibida por cianeto e C0 e requer ferredoxina como fornecedor de elétrons. Em tecidos não-verdes a 105
UEM – Nutrição Mineral de Plantas ferredoxina reduzida pode ser provida pela ação da enzima redutase da ferredoxina-NADP que catalisa a transferência dos elétrons do NADPH para a ferredoxina. 10.4. Assimilação da amônia a. Enzimas de assimilação da amônia O íon amônio, pode ser oriundo; da absorção radicular, produzido pela redução do nitrato, do catabolismo de aminoácidos ou da fotorrespiração. Esse íon precisa ser rapidamente assimilado em compostos orgânicos em razão de sua toxicidade. A assimilação de amônia ocorre em vária etapas, necessitando da participação de várias enzimas. As duas principais rotas de assimilação são: 1) Rota GDH Nesta rota, catalisada pela enzima desidrogenase do glutamato (GDH), o amônio, com gasto de uma molécula de NADH, é incorporado ao ácido oxoglutárico formando ácido glutâmico (Figura 10.4). Esta rota uma das primeiras a ser descoberta, parece ser importante apenas para o processo de desintoxicação de amônio sob condições de estresse (hídrico, salino, temperatura, etc). Requer NADH ou NADPH quando catalisa reações aminativas e NAD+ ou NADP+ em reações desaminativas. 2) Rota GS/GOGAT Na rota GS/GOGAT, sugerida na década de 70 com a descoberta das enzimas sintetase da glutamina (GS) e sintetase do glutamato ou glutamina oxoglutarato amino transferase (GOGAT) a assimilação do amônio ocorre em duas etapas. Numa primeira etapa a enzima GS catalisa a incorporação do íon amônio numa molécula de glutamato, formando glutamina. Em seguida, a enzima GOGAT catalisa a transferência do grupo amino da glutamina para o oxoglutarato formando-se duas moléculas de glutamato. Uma das moléculas de glutamato é desviada para a síntese de outros aminoácidos enquanto a outra retorna ao ciclo para ser receptora de novo íon amônio (Figura 10.4). Esta rota é, hoje, considerada a principal rota de assimilação do amônio produzido pela redução do nitrato, principalmente em razão do KM da GS para o amônio ser mais baixo do que o da GDH. A GS pode estar presente em cloroplastos, citossol e em nódulos, sob diversas isoformas (GS1, GS2 GSn,s, etc). É ativada por Mg2+ e inativada por Mn2+. A GOGAT existe tanto em tecidos verdes como em raízes, principalmente dentro de organelas como em cloroplastos ou plastídios . Existe 3 isoformas desta enzima (Fd-GOGAT, NADH-GOGAT e NADPH-GOGAT). Existem ainda as formas 106
UEM – Nutrição Mineral de Plantas NADH-GOGAT I e II em nódulos de plantas que fixam N2. A atividade desta enzima é dependente de NH4+ e de aspartato.
NO3REDUTASE DO NITRATO
NADH NAD+
NO2REDUTASE DO NITRITO
CITOSSOL Fdred. Fdox.
NH3 “ROTA GDH”
CLOROPLASTO LUZ ÁCIDO GLUTÂMICO GS (1)
NADH
ÁCIDO OXOGLUTÁRICO
“ROTA GS/GOGAT” GOGAT (2)
GDH (3) NAD+
GLUTAMINA
ÁCIDO GLUTÂMICO (1) GS = Sintetase da Glutamina (2) GOGAT = Glutamina oxoglutarato aminotransferase (3) GDH = Desidrogenase do ácido AMINOÁCIDOS glutâmico ÁCIDOS NUCLÉICOS
OUTROS COMPOSTOS NITROGENADOS PROTEÍNAS
Figura 10.4 – Representação esquemática da redução/assimilação do nitrato em plantas superiores. As principais classes de compostos orgânicos nitrogenados decorrentes do metabolismo dos íons, amônio, nitrato e N2, pode ser verificada abaixo:
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NO3NH4+ (N2)
Aminoácidos Amidas Peptídeos Aminas Ureídeos
Proteínas Ácidos Nucléicos Outros - Coenzimas, - Produtos secundários - Constituinte de membranas
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11. FIXAÇÃO DO NITROGÊNIO 11.1. Considerações gerais A fixação biológica de N2, atualmente no globo terrestre, está na faixa de 139 a 170 x 106 t N por ano, enquanto que a aplicação de N como fertilizante atinge uma faixa de 65 x 106ˆ t por ano. A conversão do N2 (gás inerte) em nitrogênio combinado (NH3; N03-), a qual pode ser utilizado como nutriente mineral é feita pela redução do N2 a amônia (NH3) ou pela oxidação do N2 a nitrato. Esta conversão também denominada de fixação, possui alto custo energético. Na fixação industrial e na conversão biológica a reação N2 ! 2NH3 domina. Na fixação industrial, o N2 é cataliticamente reduzido a NH3 pela reação com o hidrogênio (produzido por ex. do gás natural) no processo Haber-Bosch (N2 + 3H2 ! 2NH3) sob condições de alta temperatura e pressão. O incremento tanto no custo da energia fóssil como o aumento na demanda global da utilização dos fertilizantes nitrogenados para a produção de alimentos, é a principal razão pelo novo interesse na fixação biológica do N2, como uma alternativa ou no mínimo, como um complemento para o uso do fertilizante nitrogenado químico. 11.2 Sistema de fixação do nitrogênio biológico A capacidade de fixação biológica do N2 atmosférico é restrito aos organismos com estrutura de célula procarióticas, chamada, bactérias e algas verde-azuis (cianobactérias). A fixação simbiótica de significância na agricultura é feita por Eubactéria, muitas das quais são heterotróficas, dependentes do suprimento de carbono reduzido (Azospirilllum). Outros são autotróficos e capazes de reduzir o C02 ( ex. Anabaena). Um número de espécies do genero Frankia (Thallobacteria), Nostoc e Anabaena (Cianobacteria) e de Rhizobium (Protobactéria) são de particular importância devido sua capacidade simbiótica. Baseada na taxa de crescimento, dois grupos distintos de rizóbios existem; o gênero de alto crescimento (Rhizobium) e o gênero de crescimento lento (Bradyrhizobium).. No ecossistema terrestre, três tipos importantes de estratégias de fixação de N2 podem ser diferenciadas; simbióticos, associativos e organismos fixadores de nitrogênio livre (Figura 11.2). Em média, o sistema simbiótico tem maior capacidade de fixação não somente pelo suprimento de carboidratos obtidos da planta, mas também outras condições são otimizadas para a fixação eficiente de N2. Neste sistema as plantas se beneficiam porque mais de 90% do nitrogênio fixado é transportado da bactéria para a planta. Leguminosas nodulada, tais como a alfafa e a soja em simbiose com Rhizobium e Bradyrhizobium, respectivamente, estão entre os mais importantes sistemas de fixação de nitrogênio na agricultura. 109
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Sistema de fixação de N2 (N2 ! NH4+) Simbiose
Associação
e microrganismos envolvidos
(ex. rhizobium, Actinomicetos)
(ex. Azospirillum, Azotobacter)
Fonte de energia (carbono orgânico)
Sacarose e seus metabólicos (da planta hospedeitra) Leguminosas: 50-400 Nodulados nãoleguminosas:20-300
Estimativa da quantidade fixada (kg N há-1 ano-1)
Livres
( ex. Azotobacter, Klebsiella, Rhodospirillum) Exsudatos Heterotr: Autotróf: radiculares da resíduos de Fotossínplanta hospedeira Plantas tese
10-200
1-2
10-80
Figura 11.2 – Tipo, fonte de energia, e capacidade do sistema de fixação biológica do N2 nos solos ( MASCHNER, 1997). Alguns sistemas de fixação de nitrogênio com alta especificidade bactériahospedeiro não desenvolvem nódulos. O habitat destas bactéria é a superfície radicular e espaços intercelulares das células do córtex. Nesta associação com a rizosfera (Figura 11.2) a planta hospedeira fornece exsudatos radiculares como fonte de energia para a fixação de N2. Neste caso o benefício para a planta neste tipo de fixação de N2 é indireto, quando aproximadamente 90% do nitrogênio fixado torna-se somente disponível para a planta após a morte da bactéria. As bactérias fixadoras de N2 livres no solo são em sua maioria heterotróficas (ex. Azobacter), e possuem capacidade de fixação de N2 bastante limitada pela limitação de substratos devido a uma inadequada disponibilidade de resíduos orgânicos (Figura 11.2). 11.3 Bioquímica da fixação do nitrogênio A redução biológica do N2 a NH3 é um processo endergônico, exigindo, ao contrário do processo industrial, um baixo requerimento energético. Em todos os microrganismos fixadores de N2, o passo mais importante desta reação é o mesmo e pode ser observado na Figura 11.3. O complexo enzimático chave, denominado Nitrogenase, é único para todos os microrganismos fixadores de nitrogênio, e é encontrado, por exemplo, em bactérias aeróbicas e anaeróbicas, em cianobactérias e em raízes noduladas de leguminosas e não-leguminosas. 110
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Figura 11.3 – Esquema ilustrando o suprimento de energia e as principais reações do sistema nitrogenase. A nitrogenase consiste em duas proteínas não-heme sensíveis ao 02 . A menor das duas é denominada Proteína –Fe, consistindo de duas subunidades e um simples agrupamento de 4F e 4S. A maior, MoFe-proteína, consiste de 4 subunidades e contém 30 átomos de Fe e 2 de Mo. Para a reação da nitrogenase, há necessidade de energia na forma de ATP e redutores equivalentes (elétrons) (Figura 11.3), provenientes da respiração (ATP) e transportadores de elétrons que normalmente é a ferredoxina. A nitrogenase catalisa a redução de muitos substratos, incluindo o H+, N2, e C2H2. A principal reação para a redução do dinitrogênio (N2) é a seguinte: N2 + 8e- + 16ATP ⇒ 2NH3 + H2 + 16ADP + 16 Pi Apesar de estequiometricamente a redução de um mol de N2 requerer 16 mol de ATP, na verdade entre 25 a 30 mol de ATP são utilizados. Como observado na Figura 11.3 durante a redução do N2 há formação de gás H2, que não só é um inibibor competitivo na fixação do nitrogênio como também representa um desperdício de energia líquida no processo, a menos que a bactéria possua outra enzima chamada de hidrogenase. Sob condições ótimas para a fixação do N2, em média 25 % do total de fluxo de elétrons na nitrogenase é alocado para a formação de H2. A função da hidrogenase é quebrar o H2 a 2H+ + 2 e- e reciclar estes elétrons produzindo mais ATP. Em leguminosas, a seleção de raças de rizóbios que possuem alta atividade da hidrogenase é considerado um fator importante no aumento da eficiência da fixação do N2 A nitrogenase é extremamente sensível ao O2. Para proteger a nitrogenase da inativação irreversível pelo oxigênio “in vivo”, as bactéria fixadoras de N2 tem desenvolvido algumas estratégias e mecanismos que incluem: a) Controle da difusão de 02 através de barreiras mecânicas imposta por uma camada espessa de córtex envolvendo o local de fixação de N2; b) Controle da difusão de 02, enzimaticamente pela leghemoglobina. Esta proteína funciona como um tampão de 02, ou seja, quando há excesso de 02 no sistema, ela absorve o excedente, liberando-o vagarosamente de maneira a não 111
UEM – Nutrição Mineral de Plantas inativar a nitrogenase. Outras enzimas que desativam espécies de 02 tóxico e H202 é a ascorbato peroxidase (estudada em funções dos elementos) 11.4 Processo de infecção da bactéria Tanto em leguminosas como não leguminosas, a simbiose é caracterizada pela especificidade entre a bactéria e o hospedeiro (planta). O Quadro 11.4 fornece exemplos da preferência do hospedeiro para o gênero Rhizobium e Bradyrhizobium. Quadro 11.4 – Exemplos de preferência pelo hospedeiro no gênero Rhizobium e Bradyrhizobium* Gênero/Espécie da Bactéria
Planta Hospedeira
Rhizobium leguminosarum biovar viciae biovar phaseoli biovar trifoli
Vicia, Lens, Pisum sativum Phaseolus Trifolium
Rhizobium meliloti Bradyrhizobium japonicum Bradyrhizobium lupinus Bradyrhizobium arachis
Medicago sativa, Melilotus Glycine Lupinus Arachis
*Formalmente referido como rizóbio de crescimento lento
Em solos que ainda não tenham sido colonizados por estirpes hospedeiras, recomenda-se a prática de inoculação das sementes no momento da semeadura de leguminosas como por exemplo a soja e a alfafa. A manipulação genética de estirpes de rizóbios e mesmo de genótipos de plantas mais adequados tem sido muito pesquisado nestes últimos anos, e tem contribuído para a efetividade da infecção, nodulação e fixação do N2 nos sistemas biológicos. Os princípios do reconhecimento da planta hospedeira e infecção é sumarizado na Figura 11.4 para rizóbios que infectam os pêlos radiculares (ex. R. leguminosarum biovar trifolii em Trifolium spp.). a) O primeiro passo da infecção na planta pelo microsimbionte requer o reconhecimento do hospedeiro; b) Flavonóides (luteína) são liberados pelas raízes e induzem a expressão de genes de nodulação nas bactérias (necessário para a produção de lectinas e ligação da bactéria ao pêlo radicular); c) Há o curvamento do pêlo radicular e simultaneamente a indução da divisão das células corticais; 112
UEM – Nutrição Mineral de Plantas d) Invasão do ‘Rhizobium” através de um fio de infecção, ocorrendo concomitantemente o desenvolvimento do meristema nodular;
Figura 11.4 – Modelo do início do evento da infecção na planta hospedeira pelo Rhizobium em um período de 96 horas. e) O fio de infecção chegando ao meristema nodular, entra no citoplasma das células do córtex, e transformam-se em bacterióides (bactérias que perderam seu movimento), os quais são envoltos por uma membrana chamada de membrana peribacterióide. f) Na transformação das bactérias em bacterióide, ocorre também a síntese de hemoglobina, nitrogenase e outras enzimas requeridas para a fixação do N2. Dependendo da espécie da planta e dos fatores ambientais, a fixação do N2 começa de 10 a 21 dias após a infecção. O funcionamento dos nódulos também diferem tipicamente entre espécies de plantas na forma e tamanho, e pode ser do tipo indeterminado (continua a crescer) ou do tipo determinado (Figura 11.4.1).
113
UEM – Nutrição Mineral de Plantas Figura 11.4.1 - Seção de uma raiz nodulada de soja (Glycine max) com nódulos determinados (esquerda) e de Mimosa pudica L. com nódulos alongados indeterminados. 11.5. Funcionamento do nódulo radicular e energética da fixação do nitrogênio O grande potencial de fixação de N2 em leguminosas noduladas é devido basicamente a 3 fatores: a) suprimento direto de fotoassimilados para o bacterióide nos nódulos; b) a manutenção de baixas concentrações de 02 no interior dos nódulos, protegendo a nitrogenase ; e c) o rápido transporte do nitrogênio fixado para a parte aérea (Figura 11.5). A sacarose é liberada do floema para os nódulos onde o metabolismo do carbono e do nitrogênio é adaptado a baixos níveis de 02. O baixo nível de 02 é controlado por uma barreira mecânica imposta pelo córtex do nódulo e, pela alta taxa de respiração pelo bacterióide para manter a produção de energia (fosforilação oxidativa). Entretanto, quem controla em grande parte a difusão de 02 no bacterióide é a leghemoglobina. Esta enzima possui coloração avermelhada com um átomo de ferro central no anel porfirínico. A capacidade de fixação do N2 está intimamente ligada a concentração de leghemoglobina, o que não significa que ambas estejam linearmente correlacionada.
Figura 11.5 – Modelo da relação entre a nitrogenase e as reações relacionadas nos bacterióides e no citossol de nódulos de leguminosa hospedeira. 114
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A sacarose antes de entrar no bacterióide sofre transformação a ácido málico (devido a baixa tensão de 02), atuando como substrato para a síntese redutiva dos ácido carboxílicos (C4), fumarato e succinato, os quais são transportados para dento do bacterióide servindo como substrato de energia para a nitrogenase. Outros esqueletos carbônicos da glicólise servem como substratos para a assimilação do NH3 no citossol (Figura 11.5). Muito do que é respirado no bacterióide é perdido como C02. Entretanto, grande parte do C02 que sai do bacterióide é incorporado pela PEP case produzindo malato e/ou aspartato que pode ser utilizado na assimilação do NH3 e transporte nas plantas (Figura 11.5). O custo do carbono para a fixação do N2 depende da planta hospedeira, da raça da bactéria e do desenvolvimento da planta. Em média, para leguminosas, 36-39% do custo do carbono é requerido para a nodulação, 42-45% para a atividade nitrogenase e, 16-22 % para a assimilação e transporte. O nitrogênio fixado nos bacterióides dos nódulos radiculares é liberado como NH3 no citossol da planta hospedeira (Figura 11.5), por difusão simples, através da membrana do peribacterióide. No citossol da planta, o NH3 é assimilado pela via rota sintase da glutamina (GS)/glutamato sintase (GOGAT), como já demonstrado anteriormente. Geralmente, a glutamina é um composto nitrogenado exportado em pequena quantidade dos nódulos. Nas espécies leguminosas com nódulos indeterminados a glutamina é normalmente metabolizada a asparagina nos nódulos e liberado no xilema para a parte aérea. Entretanto, em espécies leguminosas com nódulos determinados, a glutamina é metabolizada nos nódulos a ureídeos (alantoína e ácido alantóico) e transportado no xilema para a parte aérea.
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