Animais Como Indicadores

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Claudia Azevedo-Ramos1,2 Oswaldo de Carvalho Jr1 Robert Nasi3 ANIMAIS COMO INDICADORES Uma ferramenta para acessar a integridade biológica após a exploração madeireira em florestas tropicais ? 1 . I n st it u t o d e Pe s q u i s a A m b i e n t a l d a A m a z ô n i a . S C L N 2 1 0 , B l. C , s . 2 1 1 . 7 0 8 6 2 - 5 3 0 Br a s í l i a , D F - Br a z i l . 2 . N ú cl e o d e A l t o s E s t u d o s A m a z ô n i co s . U n iv. Fe de ra l d o P a r a . 6 6 0 7 0 - 1 0 0 Be l é m , PA - Br a z i l . 3 . C e n t e r fo r I n t e r n a t i o n a l Fo re s t r y R e s e a rch . PO B ox 65 9 6 J K P W B, 1 0 0 6 5 J a k a r t a , I n d o n e s i a CRÉDITOS D i re t o r a E xe c u t i v a d o I PA M D ra. O rian a A lm e i d a C o o rd e n a d o r a d o P rog r a m a d e B i o d i ve r s i d a d e D ra. C lau dia A z eve d o -R a m o s Tr a d u ç ã o Erika Pinto C a p a e P ro j e t o G r á f i c o Raru t i C omu n ica ç ã o e D e s i g n D ire t ora de A r te : C r i s ti a n e D i a s As sist en t e: R u b e n s M a c i e l Ilustrações da capa e miolo G lau cia de B arro s (deb arros@im ag e l i n k . c o m . b r ) I PA M Av. N az aré , 6 6 9 N az aré , Be lé m - P a r á 66 .0 3 5 - 1 7 0 Te le f ax : 5 5 9 1 3 2 8 3 . 4 3 4 3 Filiais: SCLN 210 Bloco C - Sala 211 Brasília-DF 70 .8 6 2 - 5 3 0 Te le f ax : 5 5 6 1 3 3 4 0 . 9 9 9 2 Av. R u i B a rbos a, 136 - P rainha Sa n ta r é m -PA 6 6 . 0 0 5 -0 80 Te l e f a x : 55 93 522.5538 AGRADECIMENTOS Este estudo foi parcialmente escrito quando os dois primeiros autores estavam como pesquisadores-visitantes no Center for International Forestry Research (CIFOR), Bogor, na Indonésia, numa viagem apoiada pelo Instituto Internacional de Estudos Brasileiros (IEB) e CIFOR. Nós agradecemos Marieke Sassen pela revisão da versão em inglês do documento e quatro revisores anônimos por seus comentários. APOIO União Européia SUMÁRIO P reâm bul o P refác io Resumo 1. Introdução 2. M etodol ogi a 3. Res ul tados 06 08 10 12 16 20 Resposta dos animais à extração m a d ei re i ra 21 I nver t ebra do s Ver t ebra do s 21 30 30 34 40 Herpetofauna Aves Mamíferos 4. Dis c u ssão 48 Po ten c i a i s b i o i n d i c a d o res no m anej o f lo res t a l 49 Gargalos 51 Considerações práticas ao selecionar o u u sa r i n d i c a d o re s e m m anej o f lo res t a l 56 5. Concl usõe s Referê nci as (ver 60 pág. 60 na versão em inglês) PREÂMBULO exploração madeireira é provavelmente a forma mais lucrativa de uso da floresta. Acessar como a exploração madeireira afeta a biodiversidade é, portanto, de extrema importância para a conservação e bom manejo. Um “bom” bioindicador deveria oferecer uma medida barata e integrada do status da saúde de um ecossistema. Poderia também ser usado como um indicador-substituto para avaliar mudanças em outros grupos animais. Neste estudo, nós revisamos a literatura recente sobre os efeitos da exploração madeireira sobre a fauna em florestas tropicais e avaliamos os custos e benefícios do uso de bioindicadores. Em sistemas de manejo, mudanças são, geralmente, desejáveis. O desafio, neste caso, seria determinar qual indicador facilitaria o acesso ao grau aceitável de modificação de um habitat. Neste contexto, parece que nós temos ainda um longo caminho a percorrer. A Os autores 7 PREFÁCIO U m canário dentro de uma mina de carvão, caindo do seu poleiro, historicamente indicava aos mineiros que suas vidas estavam ameaçadas por metano, monóxido de carbono e outros gases tóxicos, mas sem cheiro. A degradação de florestas tropicais através de fracas práticas de exploração madeireira tem estimulado a busca por bioindicadores de saúde do ecossistema florestal, como os canários das minas. Infelizmente, como os autores desse livro claramente explicam, não é provável que uma espécie animal que sirva como um indicador facilmente monitorado de ameaças à integridade da floresta será algum dia identificada. Florestas tropicais são tão diversas, as escalas espaciais e temporais em questão são tão amplas, e as intervenções de manejo as quais as florestas estão sujeitas são variadas demais para esperar que uma espécie animal ou mesmo uma guilda de espécies fará o trabalho do canário da mina. Além disso, como esclarecido nas páginas que virão, bons bioindicadores devem ser mais fáceis de medir do que as estruturas dos ecossistemas ou os processos em questão, enquanto fornecem informações úteis sobre outros taxa e processos ecológicos que são mais difíceis de monitorar – em outras palavras, eles deveriam levantar preocupações ambientais antes que impactos nocivos das intervenções florestais tornassem-se completamente aparentes. Enquanto os desafios de identificar bioindicadores apropriados forem substanciais, baseado nesta revisão crítica e pormenorizada de uma grande e crescente literatura sobre animais indicadores de impactos da exploração madeireira, os autores recomendam modos de evitar algumas das armadilhas nos estudos publicados. Enquanto mantêm seu otimismo, eles nos mostram que o canário ainda não está morto. Francis (Jack) E. Putz Universidade da Florida 9 RESUMO U ma pesquisa bibliográfica foi conduzida para avaliar as respostas da fauna à exploração madeireira e a efetividade de bioindicadores como ferramentas para estimar a conservação da biodiversidade em florestas tropicais exploradas. A pesquisa indicou que estudos sobre o impacto da exploração madeireira sobre artrópodes e herpetofauna estão sub-representados. Mamíferos são o foco principal dos estudos direcionados aos efeitos da exploração madeireira sobre a fauna. De forma geral, a extração madeireira realmente afeta alguns animais, mas a resposta varia entre e dentro de grupos faunísticos. Ainda, a maioria dos estudos conduzidos até agora varia muito em relação às estruturas das florestas, taxa estudado, metodologias, intensidade e histórico da exploração, resultando numa ausência de comparabilidade entre eles. Poucos estudos têm investigado relações entre mudanças na composição de grupos animais e a significância funcional destas mudanças, nem mesmo tem correlacionado efeitos com mudanças ambientais pós-extração de madeira, dificultando a determinação da relação entre causa e efeito. Outras dificuldades encontradas foram: complexidade taxonômica, número pequeno de pessoas treinadas, custos do monitoramento das tendências demográficas, falta de informação sobre as relações entre mudanças em diferentes grupos e falta de congruência entre escalas tradicionais de pesquisa (“plots”) e escalas apropriadas para manejo da paisagem. O conjunto destas dificuldades sugere que, até o momento, indicadores faunísticos para monitorar a conservação da biodiversidade no processo de exploração madeireira poderiam ser ineficientes de serem implementados em manejos florestais. Neste contexto, o desenvolvimento de indicadores continua a ser uma questão crítica e necessária em ecologia de florestas. Entretanto, é bom ter em mente que em sistemas de manejo, onde mudanças são comumente inevitáveis e desejáveis na maior parte do tempo, os indicadores propostos estariam, na verdade, desempenhando seu papel de sinalizadores enquanto facilitando o acesso ao grau aceitável de modificação de um habitat. Enquanto isso, inventários mais amplos são, ainda, necessários para estimar o status da biodiversidade em operações florestais. 11 01 I N T RO D U Ç Ã O A exploração madeireira é, provavelmente, a mais lucrativa e popular forma de uso florestal. Entretanto, ela pode ter grande impacto ambiental já que afeta muitos atributos florestais, como estrutura, composição e função (Putz et al., 200). Uma vez que a extração madeireira continuará e áreas protegidas serão sempre insuficientes para assegurar a proteção de uma vasta porção da biodiversidade da floresta tropical, esforços são necessários para garantir, na maior proporção possível, a conservação da diversidade nativa em florestas de produção. Avaliar como a extração madeireira afeta a biodiversidade é, dessa forma, de fundamental importância para a conservação e um bom manejo. Neste sentido, nosso objetivo aqui é determinar o status de conhecimento e a efetividade de indicadores faunísticos como ferramentas para monitorar a conservação da biodiversidade em florestas tropicais exploradas. Bioindicadores são espécies ou grupos taxonômicos superiores com características (como presença/ausência; densidade populacional, dispersão, sucesso reprodutivo) que podem ser teoricamente usadas como um índice para outros atributos ecossistêmicos mais difíceis ou caros de mensurar (Landres et al.1988; Hilty e Merenlender, 2000). Um “bom indicador”, pelo menos teoricamente, ofereceria uma medida barata e integrada do status de um dado 13 Animais como Indicadores ecossistema após a perturbação. Poderia também ser usado como um substituto para avaliar mudanças em outros grupos de animais (Block et al., 1987; Lawton et al., 1998). Os animais têm uma longa história na avaliação das respostas de ecossistemas às perturbações ambientais (Rosenberg e Resh, 1993; Williams, 1993; Spellerberg, 1993; McKenzie et al., 1995), mas preocupações em relação à sua efetividade têm sido o foco de muitos debates (Landres et al., 1988; Landres, 1992; Pearman et al., 1995; Simberloff, 1998). Muitos grupos animais ou espécies têm sido propostos como indicadores da qualidade ambiental. Autores, geralmente, defendem o uso de um dado táxon como um indicador oferecendo uma lista de várias características (como, por exemplo, comportamento de especialista, sensibilidade à mudanças de habitat, ampla distribuição), mas nem sempre expressam claramente o que o indicador proposto realmente indica. Na verdade, poucos estudos abordam a questão essencial sobre a correlação entre o status do indicador e as mudanças nas variáveis ambientais. Algumas revisões têm abordado o impacto da exploração madeireira sobre a fauna (Johns, 1997; Putz et al. 2000), mas uma análise de bioindicadores no manejo florestal e sua efetividade para programas de monitoramento ainda é rara na literatura (mas veja Lindenmayer et al., 2000). 14 Animais como Indicadores Enquanto o desmatamento, e mesmo a redução do dossel das florestas, podem ser medidos por satélite, e mudanças no ciclo biogeoquímico podem ser vistas nos cursos d’água que drenam cabeceiras ocupadas, tem sido muito mais difícil identificar técnicas robustas para monitorar o status de assembléias de plantas ou animais de um ecossistema, especialmente quando envolve o empobrecimento crítico da floresta, como pode acontecer após a retirada de madeira. Neste trabalho, nós pesquisamos a literatura atual para comparar a resposta dos animais à exploração madeireira em regiões tropicais. A partir daí, nós avaliamos se alguns dos animais estudados podem ser potencialmente usados em programas de monitoramento para o manejo florestal sustentável, analisando as vantagens e desvantagens no uso da fauna como indicador. Finalmente, nós identificamos algumas lacunas e fizemos recomendações específicas para futuros estudos. 15 02 M E TO D O L O G I A Animais como Indicadores N ós analisamos 90 revisões, artigos e notas publicadas nos últimos 20 anos que trataram da relação entre a espécie alvo ou comunidade e o manejo florestal ou exploração madeireira em florestas tropicais nativas, na busca por espécies ou grupos de espécies que poderiam indicar a integridade da comunidade (em termos de diversidade animal, composição e abundância) após a floresta ter sido explorada. A pesquisa bibliográfica foi feita usando periódicos indexados e a combinação de palavraschave (por exemplo, “indicadores”, “exploração madeireira”, “floresta tropical”, “manejo florestal”). Nós também encontramos outras literaturas relevantes através de citações dentro dos artigos encontrados na busca primária. Nós analisamos os estudos através de quatro principais aspectos para torná-los comparáveis dentro do mesmo grupo e ajudar na avaliação de variáveis de previsão: (1) o táxon ou grupo alvo (espécies, grupos funcionais, comunidades); (2) o efeito da extração madeireira sobre a espécie alvo (ou grupos) baseado em: tempo desde a exploração, intensidade de exploração, área ou esforço amostral, fatores envolvidos (ex: exploração madeireira, fogo, conversão para outros ecossistemas) e variáveis analisadas (ex: riqueza, abundância, composição); (3) a correlação da resposta com qualquer mudança específica nas variáveis ambientais (ex: temperatura, umidade, calor, 17 Animais como Indicadores cobertura vegetal); (4) a possibilidade de uso de um indicador como substituto de outros grupos. Obviamente, nem todos os estudos incluíam resultados para todos os quatro aspectos. Ainda, como os artigos variavam no grau de detalhe informado para cada variável analisada, nós optamos por incluir mais informação detalhada onde fosse possível e usar comentários gerais para os efeitos (exemplo: “baixo”, “alto”, “sim”, “não”) quando apenas afirmações subjetivas foram usadas no artigo (ver tabelas). Nós simplificamos os critérios previamente sugeridos para a determinação de indicadores devido a conflitos entre eles e controvérsias entre autores sobre o melhor critério a ser usado (ver Hilty e Merenlenger, 2000 para uma revisão mais ampla). Por isso, nós escolhemos aqueles critérios mais amplamente aceitos e consideramos como bons indicadores do status da floresta após a exploração madeireira taxa que tenham (1) boa informação sobre a história natural, (2) atributos práticos (exemplo: fácil de encontrar e mensurar) e (3) correlação com as mudanças no ecossistema estabelecida e, por isso, habilidade para funcionar como um alerta precoce para impedir mudanças críticas nos grupos de plantas e animais, ou no ecossistema com um todo. Atributos secundários, como ampla distribuição, especialização, baixa mobilidade e baixa variabilidade (Noss, 1990; Pearson e Cassola, 1992; Spector e Forsyth, 1998), foram usados para reforçar ou descartar o uso de um grupo 18 Animais como Indicadores taxonômico específico após os três principais critérios terem sido alcançados. Nós procuramos por uma resposta consistente de uma espécie ou grupo à exploração madeireira e às mudanças de habitat. Por razões práticas e uso efetivo nas operações florestais, um bom indicador deveria oferecer um método barato para detectar mudanças na composição de espécies que complemente técnicas que monitorem com sucesso os aspectos estruturais e funcionais dos ecossistemas. As informações sobre as características das espécies foram obtidas nas publicações. Embora isto possa subestimar o conhecimento existente sobre alguns critérios, muitos artigos comumente as discutem de forma até ampla enquanto abordam o papel dos indicadores ou o impacto de distúrbios em florestas sobre a fauna. 19 03 R E S U L TA D O S Animais como Indicadores Resposta da fauna à explor ação made i re i ra I nve r teb ra d o s Os efeitos da exploração madeireira sobre os invertebrados da floresta (aproximadamente 15% dos artigos analisados) ainda são pouco compreendidos. Há uma grande variabilidade entre os poucos estudos que abordam esta questão em termos de tempo desde a exploração, intensidade da exploração e grupos taxonômicos estudados, e muitos destes estudos continham baixo esforço amostral, possivelmente gerando dúvidas sobre as conclusões (ver tabela 1, p. 22-25) Tabela 1: Resposta dos invertebrados a exploração madeireira. “Baixo” e “Alto” são termos subjetivos usados nos artigos referindo-se à intensidade da exploração (geralmente significa <30 m3/ha e 30 m3/ha, respectivamente) e podem variar regionalmente. Quando diferentes grupos são reunidos na mesma linha, a resposta (efeito) é válida para todos os grupos. (? = não informado ou confuso; R = redução; A = aumento; Não = nenhuma mudança; Sim = com mudanças). 21 Grupo Animal Besouros de fezes 15 14-21 ? ? ? BesourosCoccinelideos 15 14-21 ? ? ? Assembléias de besouros de fezes & de carne podre 10 ? ? ? ? (4 noites em cada lugar) Assembléias de besouros 5-15 baixo alto ? ? ? Assembléias de besouros e gafanhotos 15-20 14-21 ? ? 800 varredura/ mês por dois anos ou 498 armadilha de solo (besouros de fezes) Assembléias de formigas 4 & 10 ? 8 ? Três 4-ha “plots” por área (360 1 m2 de “litter”) em um mês Assembléias de formigas 22 Anos Intensidade Intensidade da % de desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço amostral exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas 5-15 baixo ? ? ? alto ? ? ? Assembléias de formigas 3 25 3-5 ? 20 pontos de 0,25 m2 em cada área Assembléias de formigas de copa; besouros; cupins Cupins 2 espécies 40-70 ? ? ? 9-10 ? ? 15-32 1-5 ha em cada ponto amostral 11 pontos de 4 ha Assembléias de formigas de solo; borboletas e nematodas Assembléia de mariposas 40-70 ? ? ? 1-5 ha em cada ponto amostral 10 ? ? ? 4-10 ha; 2-5 noites em cada local Variáveis analisadas Efeito Área de estudo Fonte Riqueza Abundância Não Não Kibale; Uganda Nummelin & Hanski, 1989 Riqueza Abundância Composição Diversidade Composição A A Sim Não Não Kibale; Uganda Nummelin & Fürsch, 1992 Riqueza Composição Não Não New South Wale; Australia Oliver et al., 2000 Abundância Não Floresta de Kibale; Uganda; Africa Nummelin, 1998 Riqueza Eqüidade Abundância Densidade Não Não Não A Amazônia, Manaus, Brasil Vasconcelos et al., 2000 Riqueza Não Não composição Riqueza composição Riqueza Abundância Composição Sim Sim Não Não Sim Riqueza Não Densidade: Syntermes chaquimayensis S. molestus Riqueza R Não A Diversidade Abundância R A Danum Holbaixoay et al., 1992 área de Sabah; Leste da Malásia New South Wale; Australia Oliver et al., 2000 Amazônia; Pará, Brasil Kalif et al., 2001 Camarões; Africa Lawton et al., 1998 Central Amazônia, Brasil Lima et al., 2000 Camarões; Africa Lawton et al., 1998 Danum área de Sabah; Leste da Malásia Holbaixoay et al., 1992 23 Animais como Indicadores Grupo Animal 24 Anos Intensidade Intensidade % de desde a da exploração da exploração árvores Área ou esforço amostral exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas Assembléia de mariposas 20 ? ? ? ? Assembléia de borboletas 5 ? ? ? Assembléia de borboletas (180 spp) 6 70 8 50 Artrópodos de solo 15-20 14-21 ? ? 10 transectos (15,6 km) durante um mês 8 locais; 8 transectos de 50m em cada área por 9 meses 800 varredura/mês por dois anos em 5 locais Insetos herbívoros 1 ? 2 ? 250 sítios de plantas; 9750 sementes dispersas (manual ou com aspirador) Animais como Indicadores Variáveis analisadas Diversidade Abundância Composição Riqueza Abundância Eqüidade Composição Riqueza Abundância Diversidade Composição Efeito Área de estudo Não Malásia Peninsular R Sim R Buru; Indonésia R R R A A (devido 2 spp.) Sabah; Borneo Não Sim Abundância Sim Riqueza Abundância: Mastigador de folhas (5 spp) Sugadores de seiva (30 spp) Eqüidade A A 2 sp A 3 sp Não 7 sp A 4 sp R R Fonte Intachat et al., 1999 Hill et al., 1995 Willott et al., 2000 Floresta de Kibale; Uganda; África Nummelin, 1996 Guiana Basset et al., 2001 25 Animais como Indicadores Apenas um (Nummelin e Fürsch, 1989) dos cinco artigos abordando o impacto da exploração madeireira sobre os besouros encontrou respostas nas variáveis analisadas. Para formigas e borboletas/mariposas, 80 e 100% dos artigos, respectivamente, mostraram uma mudança na riqueza, composição ou abundância (Tabela 1). Entretanto, é possível registrar mais respostas (negativas ou positivas) para borboletas (87%) do que para formigas (38,5%), mostrando que borboletas parecem apresentar uma resposta mais forte à exploração madeireira. Entretanto, Ghazoul e Hellier (2000) consideram que nenhuma guilda se sobressai como um grupo indicador útil e que a mensuração de riqueza de espécies, abundância ou diversidade de espécies não faz bons indicadores da recuperação após a exploração devido às suas respostas erráticas a distúrbios. Os efeitos reais e os padrões de recuperação também variaram dentro e entre grupos animais. Por exemplo, formigas do gênero Pheidole parecem mostrar uma resposta rápida a exploração madeireira na floresta Amazônica (Kalif et al., 2001), mas isto não foi observado em outros gêneros de formiga (Vasconcelos et al., 2000; Kalif et al., 2001). Efeitos indiretos (e.g. aumento de eventos de fogo, histórico da precipitação recente) poderiam também aumentar a intensidade da resposta dos artrópodes (Oliver et al., 2000; Nummelin, 1996). Em curto prazo (i.e < 5 anos após exploração), a 26 Animais como Indicadores composição de espécies parece ser alterada (Hill et al., 1995; Oliver et al., 2000), mesmo quando não foi possível encontrar mudanças na riqueza (Kalif et al., 2001). Em longo prazo, a resposta variou . Por exemplo, em uma floresta explorada de 20 anos na Península da Malásia, Intachat et al. (1999) observou que a diversidade de mariposas geometróides não diferiram significantemente entre florestas exploradas e não exploradas, mas havia uma diminuição na abundância de indivíduos nas florestas exploradas e uma mudança na composição de espécies (maior número de espécies especialistas em floresta primária). Nummelin e Fürsch (1992) também encontraram mudanças na composição de besouros, mas as associaram a um aumento na riqueza e abundância. Por outro lado, Holloway et al. (1992) não encontraram efeito na composição e diversidade de besouros depois de 10 anos de exploração. Poucos estudos existem sobre a relação entre mudanças na riqueza e composição de assembléias de artrópodes e mudanças nas variáveis ambientais. Oliver et al. (2000) sugeriu medir a percentagem de cobertura do sub-bosque e características do substrato (exemplo: profundidade e % cobertura de serrapilheira e de solo exposto) como indicadores que mostram mudanças na riqueza de formigas, e Willott et al. (2000) sugeriu a cobertura do dossel para borboletas. É claro que a abertura de copa pode ser correlacionada a outras variáveis com maiores efeitos sobre 27 Animais como Indicadores os insetos. Por exemplo, Basset et al. (2001), depois de examinar os efeitos de curto prazo da abertura de copas sobre insetos herbívoros, observou que a maioria das espécies respondia a um aumento na produção de folhas ao invés de abertura de copas per se. Entretanto, a abertura de copas é, ainda, uma medida mais fácil. Portanto, parece que nós precisamos conhecer mais sobre as relações casuais. Por exemplo, nós não precisamos de bioindicadores para abertura de copas, mas sim saber como a abertura de copas afeta a biodiversidade. Poucos estudos consideraram o uso de espécies de invertebrados como substitutos para mudanças em outros grupos taxonômicos e o resultado parece de alguma forma desanimador. Um estudo que analisou o uso de oito grupos animais (aves, borboletas, besouros voadores, besouros de copa, formiga de copa, formiga de serrapilheira, cupins e nematóides do solo) como substitutos para indicar mudanças em outros grupos taxonômicos num gradiente de floresta perturbada, mostrou que nenhum grupo poderia ser um bom indicador taxonômico para mudanças na riqueza de espécies de outros grupos (Lawton et al., 1998). Hughes et al. (2000) observou que a riqueza de espécies de dípteros estava correlacionada com o número de ordens de insetos, mas também notou que isto pode ter sido causado pelo fato de que os pontos amostrais usados nestas correlações não eram independentes. 28 Animais como Indicadores A maioria dos estudos foi no nível de assembléias, mas poucos correlacionaram suas descobertas com grupos funcionais (e.g. Andersen, 1997a). No estudo de Basset et al. (2001), duas de cinco espécies de mastigadores de folhas (aumentaram a abundância) e 11 de 30 espécies de sugadores de seiva (7 aumentaram e 4 diminuíram a abundância) apresentaram respostas significativas. Os autores chamaram a atenção para o aumento na abundância de psillideos, mas ressaltam as dificuldades no uso de Famílias como indicadores ”guarda-chuva” de distúrbios. Em geral, nenhum dos grupos taxonômicos estudados satisfez todos os três principais critérios selecionados aqui para indicadores. Entretanto, formigas e borboletas talvez sejam taxa promissores baseados nas suas respostas à exploração madeireira associadas a alguns dos principais critérios (e.g., de fácil coleta) ou atributos secundários (e.g., baixa mobilidade, especialização). 29 Animais como Indicadores Ver teb r a do s Herpetofauna A maioria dos estudos (77 %) focando anfíbios e répteis envolve anuros e lagartos (Tabela 2). Entre eles, apenas 44,4 % indicaram a intensidade da extração madeireira e foram sistemáticos sobre o período de tempo após a exploração (alguns estudos foram realizados sem distinguir entre florestas exploradas de 2 a 20 anos de idade). Estas questões tornam a visualização de um quadro geral para anfíbios e répteis uma tarefa difícil (ou atualmente impossível). Entretanto, algumas tendências podem ser observadas. A riqueza e composição de anfíbios e lagartos não diferiram entre florestas primárias e florestas exploradas (e.g. Bloxan et al., 1996; Pearman, 1997; Azevedo-Ramos, 1998, Frederickesen e Frederickesen, 2004). Contudo, mudanças na abundância de espécies têm sido mostradas para ambos os grupos após a exploração madeireira. A abundância de 30 Animais como Indicadores espécies do interior da floresta (e.g., sapos Eleutherodactylidae) diminuiu em florestas exploradas (Pearman, 1997), enquanto a abundância de sapos generalistas (como hylideos) e lagartos heliotérmicos (como Kentropyx, Mabuya), comuns nas bordas ou nas clareiras, aumentaram após distúrbios na floresta (Pearman 1997; Vitt et al. 1998; Lima et al. 2001; Azevedo-Ramos et al., não publicado). [ver tabela 2, p.32,33] Poucos estudos relacionaram a resposta da herpetofauna às mudanças nas variáveis ambientais. A diversidade de Eleutherodactylus diminuiu com a área basal (Pearman, 1997) e os lagartos da Amazônia parecem responder – diferentemente, dependendo da sua forma de vida – à abertura das copas (Vitt et al., 1998; Lima et al., 2001). Muitos animais tem sua história de vida associada à alguma característica importante de habitat (e.g., presença de ambientes aquáticos, umidade, cobertura vegetal, refúgios), mas a correlação entre estas características do habitat e mudanças populacionais em florestas exploradas tem sido ignorada. Atualmente, não há clara indicação de que mudanças em um destes grupos poderia revelar mudanças em outros grupos em florestas exploradas. Apesar das respostas obtidas para alguns grupos taxonômicos, em geral, répteis e anfíbios carecem de atributos práticos que fariam deles uma boa escolha como bioindicadores (ver discussão). Em geral, nenhum táxon satisfez os três principais critérios selecionados para um bioindicador. 31 Animais como Indicadores Tabela 2: Respostas dos anfíbios e répteis à exploração madeireira (ver tabela 1 para legendas) Grupo Animal 32 Anos Intensidade Intensidade da % de desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas amostral Assembléia de anfíbios ? ? ? ? 50 ha; inventário de um mês Anuros ? ? ? ? Anuros 5-20 ? ? ? 23 pontos de 0,5 ha Anuros 3 25 3-5 ? 3 blocos de 100 ha Anuros 1 12 ? ? Lagartos 3 25 3-5 ? 5 pontos de 2,5 ha unidos ao longo de 1Km de rio 3 blocos de 100 ha Lagartos ? ? ? ? 1 Km2 Lagartos 4 & 10 44-107 8 ? Répteis 2-12 ? ? <10 % Três blocos de 24 ha: plots de 4 ha em cada bloco ? ? Animais como Indicadores Variáveis analisadas Efeito Área de estudo Fonte Riqueza A Malásia Peninsular Heang et al., 1996 Abundância R Kalimantan Borneo Lang, 2000 Riqueza Composição Abundância: Hylids Eleutherodactylus Não Não Amazonia, Equador; Pearman, 1997 Riqueza Composição Não Não Leste da Amazônia; Brasil Azevedo-Ramos, 1998 Riqueza Composição Abundância Riqueza Composição Abundância: Heliotérmicos Não-heliotérmicos Abundância: Heliotérmicos Não-heliotérmicos Abundância (uma de três espécies) Não Não Não Não Não Abundância Composição Não Não A R Bolívia Fredericksen & Fredericksen 2004 Leste da Amazônia; Brasil Azevedo-Ramos, 1998 Amazônia Ocidental; Brasil Vitt et al., 1998 Amazônia Central; Brasil Lima et al., 2001 floresta Kirindy Bloxam et al., 1996 A Não A Não A 33 Animais como Indicadores Ave s As aves têm sido recomendadas como bons indicadores biológicos de degradação da paisagem, porque elas respondem às mudanças no habitat em diversas escalas, desempenham importantes funções ecológica nas florestas (e.g., predadores, polinizadores e dispersores de sementes) e são facilmente detectadas (Whitman et al. 1998). Surpreendentemente, a literatura que enfoca os impactos da exploração madeireira em comunidades de pássaros não é extensa (n = 14; aproximadamente, 14 % do total). [ver Tabela 3, p.36-39] Os estudos existentes analisaram locais explorados com idade de 1 a 50 anos, com grandes diferenças de intensidade 34 Animais como Indicadores de exploração e tamanho amostral, tornando também difícil a comparação entre estudos. Apenas três dos seis estudos que registraram a presença de caça, mostraram resultados positivos para esta variável. Os resultados são um pouco confusos e controversos. Mason (1996), Marsden (1998) e Thiollay (1992) relataram uma significante redução na riqueza e diversidade de espécies de aves em florestas exploradas, especialmente em locais recentemente explorados. Por outro lado, Johns (1991a; 1996) e Aleixo (1999) registraram um aumento na riqueza de aves após exploração madeireira. Parte da explicação para a maior riqueza de espécies em áreas perturbadas foi o aumento no número de espécies comuns de borda (Johns, 1996). Tais diferenças entre os estudos talvez reflitam as diferenças nas variáveis usadas, como período de tempo após a exploração, a qual pode confundir a interpretação dos resultados. Por exemplo, a diversidade de aves diminuiu um ano após a exploração, mas voltou aos níveis similares aos de florestas não exploradas após 5-10 anos (Thiollay, 1992; Mason, 1996). Uma das principais limitações destes estudos é a falta de associação entre causa e efeito. Embora a maioria destes estudos tenha analisado mudanças ambientais após a exploração (Thiollay, 1992; Mason, 1996; Marsden, 1998; Tabela 3: Respostas das aves à exploração madeireira. (ver tabela 1 para legendas). Quando a pressão de caça foi registrada: * = com caça; ** = ausência de caça. 35 Grupo Animal 36 Anos Intensidade Intensidade da % de desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço amostral exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas Aves 6 ? ? ? 25,3 h em áreas não exploradas 18,3 h em áreas exploradas Aves 40-70 ? ? ? 1-5 ha Aves 1 1,8 0,5 ? 3 Km2 Insetívoro ? ? ? ? ? Insetívoro >8 5-12 7-15 ? Transectos de 2000-3600 m Néctarivoro Oportun. frugívoro 8 90 ? 62-80% 30 ha Nectarívoro Insetívoro Frugívoro 3 5,8-14,2 2,9-7,3 ? ? Insetívoro Frugívoro Granívoro 25-50 20-80 ? ? ? Insetívoro Frugívoro Granívoro 25 21 ? ? ? Insetívoro Frugívoro 1 e 10 10 3 38% subdesenvolvidas destruídas 234 ha Insetívoro Frugívoro 6-7 18 ? ? ? Insetívoro Frugívoro 11 ? 3-5 ? ? Variáveis analisadas Efeito Área de estudo Fonte Diversidade Densidade R R Seram, Indonésia Marsden, 1998 Riqueza R Camarões, Africa Lawton et al., 2000 Riqueza Composição Riqueza Insetívoro Abundância Coua coquereli Coua gigas Não Não A R floresta Subtropical; Belize Sabah, Malásia Madagascar, África Whitman et al., 1998 Johns, 1996 Chouteau et al., 2004 Sabah, Borneo (SE Ásia) Lambert, 1992 Venezuela Mason, 1996 Uganda Owiunji & Plumptre, 1998** Uganda Dranzoa, 1995** Guiana Francesa Thiollay, 1992* Não A Malásia Johns, 1989b A Amazonas, Brasil Johns, 1991a Abundância Nectariv./ Frugívoro oportun. Alguma spp Atividade de aves Abundância Néctarivoro Insetívoro Frugívoro Abundância Insetívoro Frugívoro Granívoro Abundância Insetívoro Frugívoro Granívoro Riqueza Diversidade Composição Abundância Insetívoro/ Pequenos frugív. Espécies dominantes Abundância Insetívoro Frugívoro Riqueza Abundância Insetívoro Frugívoro No R A R A A R R Não A Não Não A A R R Sim R A R A 37 Animais como Indicadores Grupo Animal Anos Intensidade Intensidade da % de desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço amostral exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas Insetívoro Frugívoro ? ? ? ? ? Insetívoro Frugívoro 3-4 79 ? ? ? Whitman et al., 1998; Aleixo, 1999), eles não as correlacionaram com mudanças nas comunidades de pássaros. Entre as comunidades de aves, a guilda de insetívoros, especialmente as espécies de sub-bosque, apresentaram clara redução (até 90 %) no número de espécies e abundância de indivíduos após a exploração madeireira (5 das 10 publicações abordam insetívoros: Johns, 1991a; Thiollay, 1992; Johns, 1996; Mason, 1996; Aleixo, 1999). Ao contrário, frugívoros ou nectarívoros parecem ser favorecidos pela exploração (5 das 8 publicações abordam estas guildas: Johns, 1989b, 1991a; Dranzoa, 1995; Nordin eZakaria, 1997; Owiunji e Plumptre, 1998). 38 Animais como Indicadores Variáveis analisadas Efeito Área de estudo Fonte Riqueza Composição Abundância Insetívoro Frugívoro Abundância Insetívoro Frugívoro A Sim Mata Atlântica Brasil Aleixo, 1999* Sabah, Malásia Nordin & Zakaria, 1997** R R Não A Nenhum estudo forneceu informação suficiente para completar nosso critério de seleção de espécies de aves como bons bioindicadores. Dentro da mesma guilda, diferentes espécies apresentaram diferentes respostas – algumas espécies podem aumentar mesmo se a maioria está diminuindo. A resposta para o mesmo efeito pode variar mesmo dentro do mesmo gênero (ver Chouteau et al. 2004). Entretanto, a evidência que mostra a redução de insetívoros enquanto há aumento de frugívoros em florestas exploradas pode ser promissora como um padrão de resposta mais consistente. 39 Animais como Indicadores M a m í f e ro s Os mamíferos têm sido o grupo mais intensivamente estudado no que diz respeito aos impactos da exploração madeireira (67 % das publicações analisadas) e os estudos cobrem quase todas as florestas tropicais (Amazônia, África, Sudeste da Ásia e Austrália). Parece que muitas espécies de mamíferos são capazes de adaptar seu comportamento à novas condições, com poucas conseqüências para sua sobrevivência em ambiente alterado (Plumptre e Reynolds, 1994; Laurance e Laurance 1996; Pinto et al., 2003). Basicamente, eles mudam seu período de atividade e a composição de sua dieta, com pouca mudança em sua área de vida (Johns, 1986). [ver tabela 4, p.42-45]. As metodologias adotadas em diferentes estudos relacionadas às populações de mamíferos e exploração madeireira são comparáveis, entretanto há grandes 40 Animais como Indicadores diferenças no período e intensidade da exploração e no tamanho das áreas amostradas (Tabela 4). Um fator importante que deveria ser considerado no contexto dos mamíferos é a pressão de caça (assim como para aves). Após a exploração madeireira, a intensidade da caça aumenta primariamente devido a um acesso facilitado à áreas remotas da floresta através de novas estradas e da maior presença humana na área (Bennett e Robinson, 2000; Putz et al., 2000). Mudanças nas populações animais graças a efeitos indiretos, como caça, são difíceis de distinguir dos efeitos mais diretos da exploração. Apenas três (14%) dos estudos analisados indicaram a presença (ou ausência) de caça nas suas áreas de estudo. Além disso, em geral, há uma carência de informação sobre correlações com as mudanças ambientais e o uso de espécies indicadoras como substitutas de outras, o que torna difícil a eleição de bons bioindicadores. Entre os mamíferos, os primatas têm recebido atenção especial dos pesquisadores e são de longe o grupo mais estudado (61 % dos estudos analisados sobre mamíferos; Tabela 4). A maioria destes estudos avaliou a variação demográfica comparando locais explorados e nãoexplorados na mesma região e em curto período de tempo. Como uma exceção, um estudo na floresta de Kibale, em Uganda, tem amostrado a mesma área em períodos diferentes por 28 anos (Chapman et al., 2000). Tabela 4: Respostas dos mamíferos a exploração madeireira. (ver tabela 1 para legendas). Quando a pressão de caça foi registrada: * = presença de caça; ** = ausência de caça. 41 Grupo Animal 42 Anos Intensidade Intensidade da % de desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas amostral Primatas 1 ? 8-12 ? 0,37 a 3,0 Km2 Primatas: Chimpanzé Primatas Noturno Primatas 5 espécies ±20 ? ? Baixo 0,35 a 0,39 Km2 ±23 3-4 7,4 7,4 ? 70 Km de censo 28 21 14 21 50% 200 Km de censo Primatas 5 espécies Primatas 28 14 5.1 25% 198 km de censo ? ? ? ? ? Primatas 1-2; 3-4; 5-6 ? 18 ? ? Primatas 6-12 ? 20 32-58 ? 0-12 ? 18 51 ? Primatas 11 ? ? 60 ? Primatas 0-4 ? 10 54 ? Primatas 1-50 ? 6-25 > 50 ? Primatas: Lemur Primatas: Orangotango 2&7 2 ? ? ? 7 ? ? ? ? Primatas Primatas 1-15 3 ? 25 1 2-3 11 ? Primatas; Esquilos; Pequenos mamíferos 30 ? (dois locais; um deles explorado duas vezes) ? ? ? 1203,25h or 105 dias ? Variáveis analisadas Efeito Área de estudo Fonte Densidade Não Leste de Kalimantan, Indonésia Wilson & Wilson, 1975 Densidade A Densidade R Densidade 3 sp R 2 sp A Uganda, África Uganda, Africa Kibale NP Uganda, África Hashimoto, 1995* Weisenseel et al., 1993 Chapman et al., 2000 Densidade Não Densidade R Densidade Mortalidade inicial, mas todas as 4 espécies recuperaram-se (A em áreas 3-4 anos) 2 sp A 4 sp Não 1 sp R 4 sp A 1 sp Não África, SE Ásia & América do Sul Oeste da Malásia Johns & Skorupa, 1987 Johns, 1983 Ulu Segama Tekam, Malásia Johns, 1989a Biomassa de primatas Abundância Abundância Abundância A Abundância R Abundância 2 sp A 3 sp Não A R R Abundância Abundância Densidade ninhos Abundância Atividade Mudança de dieta Abundância: Primatas Esquilos “Tree shews” Diversidade: Primatas Esquilos “Tree shews” Não Não Não R A A Ponta da Castanha Johns, Brasil 1991b Nanga Gaat, Dahaban, Malásia 1996 Uganda, Plumptre & Reynolds, África 1994 Madagascar Ganzhorn, 1995 Kalimantan, Felton et al., Indonésia 2003** Gabão, África Leste da Amazônia White, 1992 Pinto et al. 2003 Malásia Laidlaw, 1998 A A A 43 Grupo Animal Ungulados Anos Intensidade Intensidade da % de desde a da exploração exploração árvores Área ou esforço amostral exploração (m3/ha) árvores/ha eliminadas 2; 5 & 12 Marsupiais 3 (5 espécies) Morcegos; ? Pequenos roedores; (explorado Marsupiais em 1987 & 1990) 44 78 62-80 128 Km de senso 50-55 7% de grandes árvores 8-10 Alto 7,1 2-3 Baixo 4489 min de censo 1904 horas-rede 10320 noitesarmadilha Morcego ? ? ? “Civet” 2; 5 & 12 118 Mamíferos 3-5 ? Mamíferos 8-36 ? (algumas áreas foram exploradas duas vezes) ? Pequenos mamíferos 12-19 ? ? Pequenos mamíferos (“tenrec”) 1-5-8 10 ? Alto 7% de árvores 62-80% grande porte ? ? ? ? 122 Km Dist. percorrida: 27 Km em floresta primária; 59 Km em floresta explorada Pontos de 2-2744 ha Alto 24 x 280m (ao longo transectos de trilhas 11592 de skid) armadilha/noite Baixo 250 armadilha/ noite/ano Variáveis analisadas Efeito Área de estudo Fonte Abundância Abundância R (maior em grandes espécies) Não Abundância: Morcegos: espécies associadas à copa; Carnívoro & Insetívoro; Frugívoro; Roedores & Marsupiais Riqueza Abundância Composição Diversidade Num. sp raras Densidade Norte de Borneo Malásia Queensland, Austrália Guiana Venezuelana Heydon & Bulloh, 1997 Laurance & Laurance, 1996** Ochoa, 2000 R R A A R A R R R R México Medellin et al., 2000 Diversidade Abundância Não R Borneo, Malásia Leste de Kalimantan; Indonésia Heydon & Bulloh, 1996. Wilson & Johns, 1982 Riqueza R (área com 22 anos) Tendência a A (área de 9 anos) R (especialmente carnívoros e herbívoros de maior porte) A A A Malásia Peninsular Laidlaw, 2000 África Malcolm & Ray, 2000 1 sp R 1 sp Não Oeste de Madagascar Ganzhorn et al., 1990* Composição Riqueza Diversidade Abundância Densidade 45 Animais como Indicadores Os estudos apresentaram uma ampla variação nas respostas dos primatas. Enquanto algumas espécies de primatas parecem altamente dependentes de floresta não perturbada (especialistas como Hylobates spp; Cercophitecus spp; Chiropotes spp), outros preferem habitats perturbados e teriam mais facilidade de sobreviver em áreas desconectadas (generalistas como Macaca spp; Colobus spp; Cebus spp). Em geral, espécies de primatas toleram a exploração apresentando poucas alterações na diversidade das espécies, mas algumas poucas espécies poderiam desaparecer, especialmente aquelas com uma dieta especialista em áreas onde a exploração tem sido particularmente intensiva (ver Johns, 1997). A exploração afetou, principalmente, as populações de primatas em suas densidades. Na tabela 4, 43% das espécies não mostram diferença na densidade após a exploração, enquanto que 28 % diminuíram e 28 % aumentaram. Além disso, as mesmas espécies podem responder de diferentes maneiras. Por exemplo, populações de chimpanzés (Pan troglodytes) têm sido relatadas como aumentando (Hashimoto, 1995), diminuindo (White, 1992) e não respondendo à exploração madeireira (Plumptre e Reynolds, 1994), o que pode provavelmente ser resultado da estrutura da floresta, intensidade da exploração e/ou tempo após exploração. Outros grupos de mamíferos são ainda mais pobremente estudados (17 % do total). Algumas espécies ou grupos contam com apenas um estudo de caso (e.g., Heydon e 46 Animais como Indicadores Bulloh, 1997; Laidlaw, 2000; Heydon e Bulloh, 1996; Johns, 1986). Devido a falta de resultados lineares e as diferenças no período e intensidade da exploração de cada local, parece não haver um padrão claro de como a exploração afeta estes animais. Por exemplo, enquanto Ochoa (2000) mostrou um aumento na diversidade e densidade de marsupiais na Venezuela, Laurance e Laurance (1996) não encontraram efeito significativo em 5 de 6 marsupiais australianos, mesmo após extração madeireira de alta intensidade. Na África, mudanças na riqueza, diversidade e abundância de pequenos roedores ainda foram detectáveis mais de 10 anos após a extração (Malcom e Ray, 2000). Na Venezuela, os morcegos frugívoros pareciam beneficiados após a exploração em relação aos morcegos carnívoros e insetívoros, devido ao aumento na abundância de plantas colonizadoras (Ochoa, 2000). Alguns autores (Malcolm e Ray, 2000; Medellin et al., 2000) têm argumentado que os roedores e morcegos deveriam receber mais atenção no futuro devido às suas características (abundantes, diversos, difundidos, sensíveis a perturbações e fáceis de amostrar) que aumentam seu potencial como bioindicadores. Entretanto, como há ainda poucos estudos com foco sobre os impactos da exploração madeireira sobre pequenos roedores e morcegos, seria precipitado indicá-los como bons indicadores. 47 04 DISCUSSÃO Animais como Indicadores B io ind icadores pote nci a is p a ra o ma nejo fl orestal Atualmente, há uma escassez de publicações comparáveis que analisem a resposta da fauna à exploração madeireira e a maioria dos resultados derivam de locais com diversa estrutura florestal, composição de espécies, história e intensidade de exploração. Em muitos casos, as pesquisas não são comparáveis por causa da falta de metodologias de amostragem padronizadas. Entretanto, sem dúvida, a exploração tem um efeito sobre muitas espécies, mas a variedade de respostas, mesmo dentro do mesmo grupo animal, torna a descoberta de um bioindicador um verdadeiro desafio. Mais importante, as espécies animais que respondem fortemente a exploração podem não ser indicadores práticos para o manejo florestal devido a baixa densidade, dificuldade de amostragem ou necessidade de taxonomistas altamente especializados. Por exemplo, a vulnerabilidade de espécies do interior da floresta à habitats perturbados (como sapos e lagartos não-heliotérmicos; Pearman, 1997; Vitt et al, 1998; Lima et al., 2001) poderia ser sugestivo como espécies indicadoras. Entretanto, como eles geralmente ocorrem em baixa densidade nas florestas tropicais, precisando de um esforço amostral substancial, alguns são noturnos e, algumas vezes, precisam de auxílio na identificação, eles poderiam ser uma escolha ruim de indicador devido à razões práticas. Ainda, não há evidência atual de que mudanças em um destes grupos revelam mudanças em outros. Como os estudos que mostram que 49 Animais como Indicadores flutuações nos indicadores propostos refletem aquelas de outras espécies são trabalhosos e caros, eles são raramente conduzidos. O número de trabalhos abordando o impacto da extração madeireira sobre invertebrados ainda é muito pequeno para traçar conclusões gerais. As formigas e borboletas parecem ser, no entanto, taxa promissores para monitoramento local devido às suas rápidas respostas, taxonomia bem conhecida, especialização e facilidade de amostrar. Por mais de 20 anos, a indústria australiana de minério tem usado a riqueza e composição de espécies de formigas como indicadores de restabelecimento bem-sucedido da paisagem (Andersen, 1997b), e estes protocolos tem sido exportados para o Brasil (Andersen, 1997a). Uma limitação para o uso deles em atividades extrativistas parece ser a dependência de especialistas e o longo período de tempo dedicado ao trabalho de laboratório. A avifauna é o grupo para o qual a maioria dos estudos abordou mudanças ambientais após a exploração. No entanto, a falta de informação sobre ecologia de aves tropicais impede um melhor entendimento dos efeitos de modificação de habitat nos parâmetros da comunidade. Mais estudos são, por isso, urgentemente necessários para confirmar a efetividade de alguns possíveis indicadores (como insetívoros). Os mamíferos são conhecidos por sua capacidade de adaptação a habitats modificados. Por esta razão, em alguns casos, será seu aumento em número ao invés de redução que 50 Animais como Indicadores poderá funcionar como um alerta precoce. Por exemplo, cervídeos parecem se agregar em áreas recentemente exploradas devido a subseqüente explosão do número de plântulas que aparecem depois da abertura do dossel (pers.obs.). Infelizmente, também no grupo de mamíferos a resposta à exploração madeireira foi muito variada dentro e entre espécies. Até nós adquirirmos uma melhor compreensão sobre a correlação entre mudanças nas variáveis ambientais e populações de mamíferos, no caso de recursos limitados, estudos locais deveriam focar na densidade de especialistas de florestas . Gargalos Em florestas tropicais com alta diversidade, a complexidade taxonômica e o pequeno número de especialistas treinados limitam o número de grupos animais que podem ser avaliados. Na verdade, a demanda por informação sobre biodiversidade excede enormemente a capacidade de produção de instituições científicas e dos cientistas que trabalham nos trópicos (Lawton et al., 1998; Spector e Forsyth, 1998). Algumas vezes, esta limitação tem resultado em inventários básicos dos taxa mais bem conhecidos (usualmente espécies de caça), mas com questionável utilidade em termos de indicadores de “bom manejo florestal”. Espécies de caça, embora sejam os animais mais comumente estudados em florestas exploradas, não são usualmente bons indicadores já que sua dinâmica populacional e distribuição podem ser afetadas 51 por caçadores e outros efeitos indiretos não relacionados aquela modificação específica no habitat (Landres et al., 1988); algumas espécies (mamíferos) necessitam de grande esforço (tempo de observação e/ou área amostrada) para serem precisamente amostradas, o que usualmente ameaça suas chances de serem incorporadas com sucesso em protocolos de monitoramento em operações florestais; e elas possuem muitas características (e.g., baixa taxa de reprodução; grande tamanho corporal; alto nível trófico) que as tornam menos efetivas como alertas precoces (Hilty e Merenlender, 2000). Por outro lado, em áreas onde a caça é proibida e monitorada, algumas espécies de caça podem ser usadas como indicadores conservadores para estimar ameaças por exploração madeireira e, como elas são bem conhecidas pela população local e trabalhadores, uma equipe bem treinada das industrias madeireiras poderia ajudar com o programa de monitoramento. Este método tem sido experimentalmente testado na Amazônia oriental com resultados muito promissores (Azevedo-Ramos et al. 2004). Em geral, vários fatores se mostram contra o uso de indicadores animais. O custo do monitoramento de populações animais para mostrar tendências significantes pode ser excessivamente alto (e.g., mais de um milhão de dólares por ano para detectar uma mudança de 10 % entre os anos na população do pica-pau, Dryocopus pileatus; Verner, 1986). Cinco cientistas-ano foram necessários para processar uma amostra de 2000 espécies (mais de 10.000 cientista-horas), no entanto, o número de espécies foi Animais como Indicadores subestimado devido aos inventários incompletos e poderia ser 100 vezes maior (Lawton et al., 1998). Por isto, um inventário detalhado, mesmo que para uma área, demandaria um grande esforço, excedendo qualquer amostra alcançada até hoje em qualquer lugar do mundo (Lawton et al., 1998). Outra questão é a falta de sobreposição na composição das comunidades dentro de uma mesma região (e.g. Azevedo-Ramos e Galatti, 2002). Por isto, boas espécies indicadoras poderiam variar entre os locais, levando a uma busca interminável. Contudo, taxa com distribuição restrita estão sendo usados como espécies-alvo. Eles podem ser úteis para monitorar locais específicos, mas serão de menor utilidade no estabelecimento de prioridades regionais, para as quais taxa de ampla distribuição são preferidos como indicadores (Noss, 1990; Pearson e Cassola, 1992). Entretanto, espécies cosmopolitas entram em conflito com as recomendações para o uso de taxa especializados (Hilty e Merenlender, 2000). Uma alternativa poderia ser colocar uma maior ênfase sobre uma demonstrada relação com atributos do habitat em questão do que com o status do indicador em um gradiente especialista-generalista. Poucos estudos analisaram o uso do indicador proposto como um substituto para outros taxa e quando o fizeram, mostraram, geralmente, uma baixa correlação entre diferentes taxa (e.g. Lawton et al., 1998). Dada a extrema complexidade dos sistemas naturais, é muito improvável que uma única espécie poderia servir como um índice da 53 Animais como Indicadores estrutura e funcionalidade de uma comunidade (e.g. Block et al., 1987; Lawton et al., 1998). Esta abordagem deveria ser evitada ao menos que justificado por uma pesquisa realizada por extensos tempo e área (Landres et al., 1988). Do mesmo modo, a abordagem guilda-indicadora pode falhar tanto conceitualmente quanto empiricamente. Espécies que exploram recursos ambientais similares não são necessariamente parecidas nas outras maneiras como usam e respondem ao habitat (Landres, 1983; Verner, 1984). Ainda, é improvável que tendências demográficas entre membros de uma guilda mudariam em uma forma paralela enquanto elas variam em relação aos mecanismos de regulação populacional (tempo, doença, predação, perturbação do habitat). Em uma busca recente de indicador faunístico para monitorar a qualidade do ecossistema envolvendo 100 espécies de vertebrados e 32 de invertebrados, apenas 1 e 3 % dos taxa, respectivamente, se referem a estudos correlacionando mudanças no status do indicador com mudanças do ecossistema (Hilty e Merenlender, 2000). A identificação das causas para a mudança é necessária para evitar conclusões errôneas em um curto espaço de tempo. A avaliação do grau de modificação de um habitat que grupos de animais podem suportar antes de causar uma alteração na estrutura da assembléia, poderia ser uma forma indireta, porém mais barata, de verificar o status de alguns grupos. A determinação quantitativa e qualitativa dos distúrbios do habitat em florestas exploradas e não exploradas, e a correlação com as respostas dos animais poderia dar uma 54 Animais como Indicadores indicação dos mecanismos por trás das mudanças na população animal e de como mitigar os efeitos negativos dos distúrbios (ver Grove, 2002, como um exemplo do uso de áreas basais de árvores como uma medida substituta da integridade faunística do besouro saproxilico). O sucesso deste método depende de um bom entendimento da história natural do animal. Embora a literatura biológica esteja cheia de estudos sobre histórias naturais, as descobertas não têm sido incorporadas em protocolos práticos de monitoramento da fauna para sistemas de manejo florestal ou mesmo em estudos que testam sua aplicabilidade. Em um simples exemplo, se a assembléia de sapos de uma dada área reage às mudanças na umidade, a mensuração e monitoramento da umidade é certamente uma tarefa mais fácil e barata do que o monitoramento de toda a assembléia (ou mesmo algumas espécies) de sapos. Entretanto, esta correlação e sua aplicabilidade em florestas exploradas continuam para serem determinadas em muitos casos. A escassez de dados comparativos sobre os efeitos da exploração madeireira de alto versus impacto reduzido (EIR) sobre a fauna foi surpreendente. A EIR tem demonstrado vantagens ambientais sobre as técnicas de exploração convencionais (Barreto et al., 1998). Entretanto, seu efeito comparativo sobre comunidades de animais ainda é desconhecido. Este é, particularmente, danoso agora que critérios e indicadores para manejo florestal sustentável estão sendo desenvolvidos para melhor definir e medir progressos na direção de padrões e demandas internacionais. 55 Animais como Indicadores Outras limitações estão relacionadas às variáveis a serem medidas e a escala do estudo. Quais parâmetros biológicos são importantes de serem medidos deveria estar em discussão. Por exemplo, como a resposta de uma assembléia varia enormemente dependendo do taxa e a intensidade da perturbação do habitat, a alta diversidade e endemismo não deveriam ser aceitos como uma medida do alto valor de conservação sem uma compreensão verdadeira da comunidade ecológica em questão (Spector e Forsyth, 1998). Extremamente importante é observar a carência de congruência entre escalas tradicionais de pesquisa (“plots”) e escalas apropriadas para manejo da paisagem (Andersen, 1997a). É desejável que projetos futuros de pesquisa envolvam estudos em maiores escalas, incluindo a variabilidade natural de tipos de floresta e a diversidade de práticas de exploração, assim alcançando conclusões mais abrangentes. Considerações práticas ao s elec ionar ou usar i ndi ca do re s p a ra o m a nejo fl ore stal Primeiramente, como as pesquisas são caras e consomem tempo, os indicadores faunísticos deveriam ser usados apenas quando medidas ambientais e de vegetação correlacionadas são impossíveis ou mais caras. Segundo, quando animais são usados como indicadores, as razões para seleção deveriam ser claramente apontadas e baseadas em critérios objetivos (ver Hilty e Merenlender, 2000 para uma 56 Animais como Indicadores listagem passo a passo para a seleção de taxa indicadores ). Diferenças nas características do habitat, genótipo e interações de espécies podem produzir variação no fenótipo, fisiologia e comportamento das espécies. Por isso, a resposta de um indicador não deveria ser extrapolada para outra área sem a verificação apropriada da resposta do indicador em cada área. É improvável que um único taxon reflita precisamente as múltiplas mudanças em um ecossistema após distúrbios antropogênicos. Por isso, a seleção de múltiplos taxa indicadores é necessária sempre que possível. Taxa indicadores com histórias naturais bem compreendidas e que fornecem benefícios ao ecossistema (como polinização, ciclagem de nutrientes ou dispersão de sementes) deveriam ser priorizados e incorporados nos inventários de programas de manejo florestal. Os invertebrados (especialmente formigas e borboletas) deveriam ser, no mínimo, considerados nestes programas e em futuros estudos na medida em que suas características (baixa mobilidade, alta taxa reprodutiva, especialização, abundância e disponibilidade de informação sobre a história natural de alguns deles) os fazem uma ferramenta útil como sinalizadores precoces de ameaças. Se eles forem usados, os taxa escolhidos deveriam ser “estáveis” taxonomicamente para permitir uma identificação precisa (Pearson e Cassola, 1992), uma vez que o uso de morfoespécies ou níveis taxonômicos superiores é preocupante devido a falta de equivalência e por não permitir uma abordagem 57 Animais como Indicadores biogeográfica. Os animais especialistas de um certo habitat são úteis para identificar a degradação deste. Entretanto, grupos taxonômicos altamente sensíveis são de menor valia se todas as espécies seguem em direção a uma extinção local como reação a um distúrbio mínimo. Os especialistas também podem ser menos abundantes do que os generalistas, levando a problemas amostrais e maiores custos (Landres et al., 1988). É discutido que indicadores efetivos para alteração de habitat devem ser capazes de demonstrar uma tolerância restrita em relação ao fator indicado (Patton, 1987; Landres et al., 1988). Alternativamente, Spector e Forsyth (1998) insistem que os indicadores deveriam mostrar um gradiente de respostas a um gradiente de mudanças ambientais. Apesar da controvérsia, parece que o que falta num manejo florestal é uma relação demonstrada dos indicadores potenciais com os atributos de interesse do habitat . Como os animais respondem diferentemente dependendo do histórico da exploração madeireira, é também altamente recomendado que, no mínimo, os locais de estudos deveriam ser selecionados considerando sua compatibilidade em termos de estrutura florestal, tempo após a exploração e intensidade de exploração. O uso de metodologias de amostragens padronizadas é também uma prioridade se o objetivo for aumentar o poder de previsão de programas de monitoramento em sistemas de manejo florestal. Um resumo das recomendações para futuros estudos de bioindicadores é encontrado na tabela 5. 58 Animais como Indicadores Tabela 5: Resumo das recomendações para futuros estudos sobre bioindicadores em sistemas de manejo florestal Recomendações Gerais 1- Registrar a estrutura da floresta, histórico e intensidade da exploração madeireira (m3/ha; num.árvores derrubadas/ha), e diversidade de práticas de exploração. 2- Padronizar metodologias dentro de um grupo animal e com outros estudos no mesmo sistema. 3- Enfatizar uma relação comprovada entre respostas dos taxa e características de interesse do habitat. 4- Indicar o que um bioindicador indica. 5- Enfatizar estudos em larga escala, mais apropriados em relação às escalas de manejo da paisagem. 6- Selecionar múltiplos taxa como indicadores sempre que possível. 7- Enfatizar primeiro indicadores que possuem uma história natural bem conhecida e que fornecem benefícios para o ecossistema. 8- Buscar indicadores que apresentam um gradiente de respostas a um gradiente de mudanças ambientais. 59 05 CONCLUSÕES Animais como Indicadores É indiscutível que a exploração madeireira tem efeito sobre algumas espécies animais, mas a procura por indicadores biológicos em manejo florestal parece não estar solucionada. Em linhas gerais, uma abordagem ao nível de espécies animais para monitorar exploração madeireira e seus impactos sobre a fauna parece tanto ineficiente quanto impraticável para implementar em unidades de manejo florestal em larga escala. Quando o uso de animais é desejável ou apropriado, mudanças nos parâmetros de guildas ou comunidades poderiam nos dizer mais sobre distúrbios em florestas tropicais em uma abordagem biogeográfica. Porém, incongruências no conceito ecológico de guildas e sua aplicabilidade em manejo florestal deveriam ser consideradas e o uso de guildas deveria ser baseado em estudos prévios detalhados. O uso de taxa indicadores para manejo florestal avançou lentamente nas últimas duas décadas. É interessante notar que as questões e dúvidas levantadas nos anos 80 (e.g. Patton, 1987; Block et al., 1987; Landres et al., 1988) ainda estão amplamente sem solução. Provavelmente, a principal razão disto é o conflito associado com o termo “indicadores de manejo” e seu uso em biologia da conservação. Os indicadores estão intimamente associados com condições ambientais particulares e a ausência deles ou mudança em seus parâmetros ecológicos indica mudanças nestas condições. O manejo comumente envolve mudanças em variáveis ambientais para aumentar a produção de espécies alvos ou do ecossistema. Por isto, é implícito na atividade de manejo que mudanças são desejáveis em muitos casos e 61 Animais como Indicadores indicadores efetivos de saúde ambiental devem indicar muito mais do que uma simples mudança no ecossistema. Os indicadores propostos estariam realmente desempenhando suas funções de alerta prévio e verdadeiramente contribuindo com os planos de manejo no momento em que facilitassem o acesso ao grau aceitável de modificação ambiental. Neste contexto, o desenvolvimento de indicadores continua a ser uma necessidade crítica de pesquisa em ecologia florestal. Enquanto isso, protocolos de monitoramento com fins de conservação ainda precisam usar inventários amplos para acessar o status da biodiversidade em operações florestais e tentar examinar a correlação com mudanças ambientais. 62